« Les dieux infestent notre pauvre univers, Judith […] Mais il est encore quelques endroits qui leur sont interdits ; seul je sais les voir. Ils subsistent, sur la plaine ou sur la montagne, comme des taches de paradis terrestre » (Acte II, sc. 4)
Alors que la ville de Béthulie est assiégée par les armées d’Holopherne, une prophétie court dans la ville qui désigne Judith, une jeune fille mondaine, élevée dans une famille de banquier juifs, comme celle qui, par sa beauté et sa pureté, pourra seule fléchir et vaincre le général assyrien. Convaincue par Joachim, le grand rabbin de se rendre dans le camp des ennemis, Judith y rencontre Holopherne. Mais au lieu du général cruel qu’on lui avait dépeint, elle rencontre un homme libre, dégagé du poids des dieux, qui l’éveille à l’amour. Au matin de la nuit qu’ils passent ensemble, consciente que la vie ne pourra jamais être à la hauteur de ce moment, elle le poignarde : vérité des faits divers qu’elle confie à un garde aviné, avant de la clamer devant tous les juifs venus saluer son geste. Contre la vérité des prêtres, qui veulent voir dans son acte la réalisation de la prophétie, Judith défend une vérité plus humble, celle de l’amour et de l’humanité. Mais du corps du garde s’élève soudain une voix qui dépossède Judith de sa nuit d’amour et lui révèle que Dieu n’a jamais cessé de la guider. « Judith la putain » doit alors céder devant « Judith la sainte », et la langue du garde sera tranchée pour que la légende biblique soit intacte.